Huddlestone có trận ra mắt trong màu áo Derby County trong ngày mở màn mùa giải 2003-04 trong trận thua 3-0 trước Stoke City, mặc dù thua nhưng anh vẫn được bầu là cầu thủ xuất sắc nhất trận.

Huddlestone gia nhập Tottenham Hotspur vào tháng 1 năm 2005 với mức giá 3 triệu bảng Anh, nhưng vẫn ở lại cùng Derby cho tới mùa hè[1]. Huddlestone có một quãng thời gian ngắn ở mùa giải 2005-06 chuyển tới chơi cho Wolverhampton Wanderers theo dạng cho mượn, ghi bàn đầu tiên ở giải vô địch quốc gia trước khi trở về Tottenham và có trận ra mắt khi vào sân từ ghế dự bị trong trận thua 1-0 trước Fulham vào ngày 31 tháng 1 năm 2006[2].

Trận đầu tiên anh xuất phát từ đầu cùng Tottenham là vào ngày 14 tháng 9 năm 2006 trong trận gặp Slavia Praha ở cúp UEFA, trận này Tottenham thắng 1-0. Bàn thắng đầu tiên của anh cho Spurs đến ở vòng 4 Cúp liên đoàn Anh trong trận tiếp Port Vale vào ngày 8 tháng 11 năm 2006. Huddlestone ghi 2 bàn trong trận này, bàn thứ hai của anh đến ở hiệp phụ, đưa Tottenham vào tứ kết. Huddlestone có bàn thắng đầu tiên ở giải vô địch quốc gia cho Tottenham vào ngày 17 tháng 12 năm 2006 trong trận tiếp Manchester City từ một cú volley hoàn hảo ở phút 24, lần đầu anh chạm bóng sau khi tạo cơ hội cho đồng đội Calum Davenport ghi bàn đầu tiên từ một cú đá phạt[3].

Huddlestone gây dựng tiếng tăm như một trong những tiền vệ trung tâm triển vọng nhất của Anh ở cuối mùa giải Premier League 2006-07 và huấn luyện viên Martin Jol so sánh Tom Huddlestone với huyền thoại người Đức Franz Beckenbauer nhờ vào khả năng chuyền bóng và những cú sút mạnh mẽ[4]. Anh cũng có thể chơi ở vị trí trung vệ trong nhiều trận đấu cho cả Tottenham và đội U-21 Anh.Vào ngày 25 tháng 12 năm 2006, anh ký hợp đồng 4 rưỡi - giữ anh ở lại câu lạc bộ cho tới năm 2011[5]. Tom ký bản hợp đồng mới với thời hạn 5 năm vào ngày 30 tháng 6 năm 2008 và cam kết tương lai cùng Tottenham tới năm 2013[6]. Anh vào sân từ ghế dự bị trong trận Spurs đánh bại Chelsea ở trận chung kết cúp liên đoàn Anh 2008.